大象研究1——象粪腐化速率
上为吃竹子的Ruby
在笔者眼中，象粪是大象为我们了解它们打开的窗口，是礼物般的存在。自由取食野生植物的象粪绝非恶臭污秽之物，接受起来很容易。象粪于当地人有很多用途，如点燃干象粪作为驱蚊材料。
象粪——大象送给人们的礼物
和其他动物一样，大象不会告诉人类它们的身体有什么问题。即便是受了很严重的伤，它们也像一点事没有似的。可谓是忍耐力最强的动物之一。若要问，它们忍不住了会发生什么？人象冲突是人们最不愿看到的一种可能。比如印度某头杀人象的暴走源于嵌进肉中的链条，柬埔寨某头大象杀人是由于鼻尖扎进了一颗钉子等。
为了维持大象自身的健康以及保证人的安全问题，每天检查大象是象夫和相关人员例行的功课。一旦大象出现健康问题，治疗的耗费会很高。大象是康复很慢的动物，且它们的行为习惯容易使创伤变得更严重。所以从长期角度看，预防性的定期检查以避免健康问题在经济上是明智的选择。
大象不会给人提供关于自身健康问题的明确提示（在大部分人眼里，大象就是吃货），不会发出有关联的可听闻声音，不会用象鼻指示。全靠从业人员自己去发现。所以，从某个角度来看，大象的粪便是它们给从业人员的礼物，是人们了解大象身体状况最简单直接且最全面的途径。
上两图为大型食粪动物Bear(狗名Moon Bear，EVP比大象更受欢迎的动物)，一到野外，象粪、牛粪、老鼠屎吃个没完。。。然后。。。特别爱舔人，来者不拒。看着游客抱着他被舔嘴。。。
上为完全干燥的象粪。此粪便属于一头40岁出头的大象Ning Wan，她有着和年龄极不相符的老相和老牙。长得比66岁的Mae Nang还老。上下三张图中均可见超长的植物纤维，以及长长的藤条。
象粪小介
大象粪便被描述为大象拉出来的成形的食物残余，通常呈独立的球体或椭球体，称为粪球bolus(复数boli)。大象每次拉5-8个不等，少时1个，多时甚至几十个（一些只喂食水果的大象会产生很小的粪球，像驴粪球一样）。与其他草食动物稍有区别，大象粪便中的植物纤维是非常明显的，完全干燥后有时像一团枯草。可以说大象的消化能力极差。亚洲象24小时可拉12-20次，平均1-2小时一次，这取决于食物的可成形度，一个粪球重1-2. 5公斤。雌性成年非洲象24小时可产生多达100公斤粪便(Shoshani, 1992; Coe, 1972; Cheeran, 2002)。
Sambo是柬埔寨最有名的大象(下图一)，在首都金边居住了30余年，期间没见过其他大象。她算是比较高等的乞讨象，不愁客源不愁吃喝。游客开心了蛋糕也喂、可乐也喂。然而她在金边的养成坏习惯再也忘不掉了，挑食严重，野生食物接受的种类很少，吃香蕉有时要剥皮有时还扔掉不吃。对Sambo来说，向她的好朋友Ruby学习食用野生植物是最紧迫的任务。目前牙很好，但腿脚问题很大。
上图为Sambo的食物补充。相比其他大象以野生植物为主食、水果为补充，Sambo是相反的，她的主食是含大量水和糖的果、茎。下图为Sambo的小粪球，其中圆形的核是某种当地常见的野生酸果。
关于食物能在体内存留时长的问题，Shoshani(1991)给出过11-54小时、平均33小时的数据。至于食物最长停留的时间，笔者有过几次长于54小时的观察记录，两头大象Ning Wan和Sambo在食用酸角球（Tamarinds ball，酸角果攒成球内加入岩盐作为促进大象进食的补充剂）后，接近第四天（超过60hr，接近72hr）的时候仍发现少量的酸角核。还有一头食黑泥的大象Ruby，在停止食泥后的第四天才停止排出黑色的粪便，同样是接近72小时。
正常健康的象粪应该是在落地后仍保持有一定形态的，如球体、椭球或是柱体。这要求粪球是有一定硬度、湿度和交联度的。其他情况如多棱角、畸形，粪球不独立，落地即松散，甚至是腹泻拉稀，均不一定意味着大象健康出现了状况，还要结合粪便内容物、异常排便持续时间和进食的情况判断。有时大象排便表现得很费力，粪球会缠连在一起。造成这种便秘情况的原因很多，可能是食用过多粗纤维干燥食物、过多泥土碎石，脏器疾病、寄生虫原因等。
下图为在Sambo体内存留近3天的酸角核
上图为一些“游历”了大象消化系统并修成正果的植物，包括酸角、南瓜种子和粪菌(粪菌类的孢子被大象食用后和粪便一起拉出，在粪便中完整结束生活史，比如花褶伞属的菌类上图左下)。数字代表粪便的寿命。下图为菠萝蜜的种子(后文有对应的苗)。
下图为Ruby粪便中的线虫，图二为线虫的生活史示意图。
下文将对一个基础的问题进行介绍：象粪腐化记录Dung decay survey和象粪腐化速率Decay rate
研究大象的人中有很大一部分是围绕象粪在做工作的。在这群搞象粪的人中，有部分是近20年开始关注象粪中的DNA和激素的，他们需要的是新鲜象粪，最好是当天的。而另一部分搞象粪的要关注象粪的整个存在史，他们的工作称为象粪腐化记录或监测。简单说，象粪腐化记录是在关注象粪的寿命，结合腐化速率和野外象粪密度两个数据可以估计大象种群的密度。此项工作可从40多年前追溯至今，且在不少森林区域仍是估计大象数量的唯一方法。
象粪腐化监测要获得的是一个简单的数据，象粪腐化率r，即粪堆平均寿命T的倒数。象粪腐化率表达的是一个区域内每日腐化消失不见的粪堆占所有粪堆的比例。如r=0.01说明在该区域每堆象粪的平均寿命T为100天，每天有1%的粪堆消失。若获得了腐化率r，参考圈养大象的平均排便率D（每天排便次数，通常取17），再结合野外粪堆密度调查的结果，即可获知该地区的大象密度。换一种表达方式帮助理解：一个区域有一群数量为E的大象（E为elephant density），区域内有D堆的粪堆（D为dungdensity）。大象每天排便17次，每天新产生的粪堆数一定，为17*E。粪堆的寿命均为T。这群象在某天产生的17*E堆粪便，均会在第T+1天消失。每天腐化消失的粪堆数和大象每天产生的堆数是平衡的，均为17*E。根据公式D=T*17*E得出E=D/(17*T) ，将直接调查大象数量的困难工作转变为调查粪堆的数量（密度）D和粪堆寿命T。但是获得D和T的工作同样不轻松。
象粪调查和腐化监测的基本方法是从1970年到1987年逐渐发展确定的。和其他动物种群密度调查一样，大象密度估计的模型也经历了大量的修正拟合过程，从最初Wing和Buss（1970）在乌干达KibaleForest区域通过粪堆调查估计大象数量，到Barnes和Jensen（1987）逐渐将此研究过程固定形成系统的方法学。
腐化阶段标准Decay Stage
象粪腐化分为5个阶段（Barnes和Jensen, 1987）:
A：粪球完整、新鲜、湿润、有味道；
B：完整、仍新鲜却干燥、无味道；
C1：一半以上的粪球仍保持可识别的形态，部分粪球失去原形态，呈松散状；
C2：仍保持可识别形态的粪球不足50%，大部分粪球成松散状；
D：全部粪球失去原形态，呈摊坨状flat mass；
F：2米内几乎不可见原粪堆的植物纤维。
一张粪便腐化检查表
此阶段界定的方法延续至今，但在实际应用中存在一些模糊的地方。其中有两个原因，一个是处在开放或充分光照情况下的某些粪球会“石化”，保持很长时间的球体形态，最终以碎块的形式开裂消失。另一点是被白蚁筑巢的粪球也会保持固定的形态。虽然粪球没有失去形态，但它们也应处在C和D期，而非B期。
上图为“石化”的粪球，已存在29天；下图为白蚁蛀蚀的粪球。二者均处于D期，但形态和刚排出时没有明显变化。
在非洲草原上见到的粪球很多形态不整齐，在与地面的撞击中失去形态。
Sambo和Ruby每天下午才能见面，见面时她们会展示出一系列行为，称为重逢仪式。下两图为Ruby在仪式中表现的排便行为。相比Ruby独自进食时排出的粪便，这些粪便更加松散。推测这些带有行为展示意义排出的粪便停留在肠道中的时间较短。
笔者监测的50余个粪堆进入D阶段的平均时间超过14天，而2007年的某篇文章(Breuer and Hockemba, 2007)指出在刚果Ndoki森林，大部分粪球进入D阶段只要2天。造成这种差异的原因可能源于Barnes和Jensen标准中的模糊区，造成较大的观察者差异性（不同的观察者间存在较大的差异）。笔者根据自己的观察，同时参考部分学者(Dawson,1990)的界定，给出下列标准：
A：粪球完整，湿润，有光泽，颜色暗，半米内气味明显。A是获得粪便DNA最佳的阶段。（若粪球完全暴露在阳光下，可能在1小时内失去表面水分进入B阶段）
B：粪球完整，表面干燥，无光泽，颜色偏暗，无气味；表面可见零星游离的植物纤维末端。白蚁可能开始在粪球底部活动（外观不可见）。（最早可能出现在排出后1小时，持续几天。B阶段早期仍可获得DNA。）
C1：一半以上的粪球仍保持可识别的形态，部分粪球失去原形态，呈松散状；颜色变浅；在有一定形态粪球的表面可见明显的游离植物纤维；小于一半的粪球被白蚁蛀蚀（外观上不易见，需要从底部仔细观察）；新鲜粪球在坠落时因外力作用而散开，如落在倒木上。
C2：保持可识别形态的粪球不足50%，大部分粪球成松散状；偏浅色；粪球的内部结构和植物纤维游离端轻易可见；一半以上的粪球被白蚁蛀蚀，在粪球表面可见内部白蚁的巢土。
D：全部粪球失去原形态，呈摊坨状；浅色；粪球表面可见明显的白蚁巢土，粪球发生不同程度解体。（这是粪堆腐化过程中最漫长的阶段。）
E：2米内几乎不可见原粪堆植物纤维；只剩下白蚁的巢土。
上图阶段名写错，应为Stage E
A到B是象粪失去表层水分的过程，伴随消失的还有气味和蝇群。B到D是失去内部水分和结构的过程，失水的过程中象粪的颜色会变浅。D到E是最漫长的阶段，植物纤维在各类生物、非生物的作用下被破碎、溶解、 分解…回归土壤。
上图为在白蚁和蜣螂作用下几乎消失殆尽的粪堆。下图为完全消失的粪堆，洞口为蜣螂挖的隧道，植物为菠萝蜜的苗。
清粪者
自然界中依赖粪便的生物有很类，植物、腐生生物、无脊椎动物等等。在各种动物的粪便中，象粪以其巨大的体积和丰富的残余营养显得与众不同，成为众多生物的食源和庇护所。在非洲动物丰富的区域，象粪很快会被各类动物打开食用。象粪还为树种、粪菌等提供了萌发所需的营养和必需条件，比如对非洲草原有着关键种意义的金合欢属植物，它们种荚内的甲虫幼虫会在大象胃中被杀死，种子的存活率被极大的提高了。在一堆象粪的整个存在过程中，多个类群、十几甚至几十科的生物被发现与象粪建立联系并不罕见。在这些生物中，白蚁、蜣螂等食粪虫是在对象粪消耗贡献最大的动物。
在非洲草原上，象粪很快会吸引来各级消费者。
营地宣教亭中展示的象粪周边总有蜥蜴等待着
下图为白蚁和蜣螂除粪的示意图
象粪的寿命
象粪的寿命和其腐化速率是反比的关系，腐化越快，寿命越短。有不少关于象粪寿命的数据，每个地区都不同。由于腐化率在不同环境的作用下有较大的差异，所以每个地区在统计大象粪堆密度前都要在当地环境中进行象粪腐化速率的研究。粪堆的寿命短则一天，长则数月。比如在肯尼亚，蜣螂最快能在两小时内清理干净一堆2公斤重的象粪(Coe, 1977)，而在非洲和印度的部分区域白蚁需要至少3个月的时间完全消除粪堆 (Coe,1977)。笔者在肯尼亚观察到的新鲜象粪大多不是形态完整的，这可能与旱季食物的纤维过短不易成形有关。综合一些数据表明，在热带森林区域，80%以上的粪堆被清理需要4-7个月(Herrick, 1996; Breueret al, 2007; )。象粪最长能存在的时间不清楚，但可以参考一个关于牛粪腐化的记录，在加利福尼亚某牧场，经杀虫剂处理的某堆牛粪历时4年才消失(Anderson et al, 1984)。同等情况下，牛粪的腐化速率不慢于象粪。
下表一表明在Lope保护区的象粪平均寿命均在10周之内。表二展示的数据表明象粪的平均寿命在3-4个月。表三象粪的寿命为3天到236天。
下图为赤麂的粪便，后来象夫还抓住了小麂子(当地人都有狩猎的本领，前一秒仍是平时慢悠悠行动的老人，后一秒以迅雷之速徒手逮住了小麂子)。。。当然是检查身体，评估是否有必要送到救护中心。
上图为啮齿类的粪便。它们很可能以象粪或象粪吸引来的虫子为食。
环境和食粪虫对腐化的影响
环境和生境因素对象粪腐化的各方面有影响，影响因素包括郁闭度、土壤性质、灌草丛盖度，旱季雨季，平均最高最低温度、湿度，以及降雨量等。其中对食粪虫的吸引和抑制最大程度上决定了象粪的寿命，有食粪动物参与清粪的可能缩短一半的腐化时间。过于暴露的环境和过高的温度会使得粪便中的蛋白质、酶等营养物质失活，杀死分解者，同时也会抑制食粪动物的活动。过度暴露在阳光下的粪球常会呈现一种“石化”的状态，长时间保持球体形态，腐化进程被抑制。这导致它们要经历极长的腐化过程。有学者（White, 1995）表示要超过一年。环境温度过低会降低分解者的生长和繁殖活动，也会抑制食粪动物的参与，减缓腐化。浸水或水中的粪便缺乏氧气，会减缓腐化。环境对腐化的影响是个极复杂的问题，引入几个变量就需要巨大的取样投入（试想研究人员每1-2周检查几百个粪堆，此工作持续1-2年）。
下图为半浸入水中的粪便，35天了还像新粪一样。
白蚁
白蚁的清粪主要活跃在热带区域，在旱季起主导的作用。随着雨季的结束，无食粪痕迹的象粪密度会突然增加，这是由于突来的旱季环境抑制了蜣螂的活动。而进入旱季白蚁才会慢慢地活跃起来。当象粪排出后，双翅目的各类蝇和鞘翅目的甲虫是最容易被吸引来取食、产卵其中的。白蚁通常在第二周以后造访，尤其是在旱季，第三周后的新到访者通常只有白蚁。白蚁卵常见于第三周及以后(Mulama, 1997)。由于白蚁是从象粪底部侵入挖掘隧道，象粪结构反而被加固，持续很久才会发生结构的变化。
下图为白蚁蛀蚀象粪的照片
蜣螂等
蜣螂在热带和温带区域都是活跃的食粪虫。相比白蚁，在温带区域蚯蚓是更加活跃的清粪者。蜣螂的活跃高峰在雨季，在雨季末期它们的活动会显著下降。在察沃国家公园的调查显示，在雨季发现有蜣螂痕迹的粪堆达到70%，而在旱季只有20% (Coe,1977)。雨季时，蜣螂在第二到四周的活动并不明显表现在粪便表面，更多在地下活动。雨季蜣螂活动的高活跃度与土壤湿润松软易挖有关。雨季的降雨在其他动物对蜣螂的捕食上有抑制作用。
上为蜣螂及挖掘痕迹的照片
在博茨瓦纳半干旱区域对象粪腐化的研究(Masunga et al, 2006)表明：雨季末期排出的粪便，在灌丛地的腐化速率高于林地；而在旱季早期，林地粪便的腐化速率高于灌丛地。这一结果也说明了白蚁和蜣螂在不同季节和区域的主导作用。雨季时，蜣螂主导清粪，灌丛区域拥有更多的粪便资源，蜣螂也更多，所以腐化更快。在旱季，白蚁主导腐化，林地的白蚁更丰富。
其他的一些粪居者
笔者在EVP的研究
柬埔寨的大象主要发现于西南豆蔻山脉区域Cardamom Mountains Landscape和东部Mondulkiri和Rattanakiri省Eastern Plains Landscape。野象数量不超过600头。至于至少多少头，是250-600 (IUCN Redlist, 2008) 还是400-600，研究人员好像也不太清楚。东区分布的大象估计约有150头，有WCS和WWF的研究人员在做工作。WWF曾试图用DNA捕获重捕的方法去估计大象的数量，但由于象粪新鲜度不足以提取有效量的DNA而没有结果。这与大象密度低、活动隐蔽有关。另一方面，在这边没有进行过象粪腐化率的监测，也没有过象粪调查等种群数量统计的工作。笔者实习所在区域位于东部的Mondulkiri省，这边有草甸、竹林、阔叶林、混交林等各类栖息地。笔者进行象粪腐化调查的对象为8头重归森林的退休象，期望为野外调查提供数据参考。粪便来源中有三头象会日常接受一定量营养补充（水果），它们象粪的果实成分高、腐化快。如若在参考这个结果很可能会高估野象粪便的腐化速率，高估野象的密度。
笔者在检查粪便
在2个多月的时间里，51堆粪便被标记和监测，大约每周检查一次。象粪样品所处的生境分为森林和草地，进一步细分为在河边、低草（低于粪便）和高草区域。另外人为设置了几个特殊的样品：一堆移到树桩白蚁巢的上方，观察白蚁从第一天即参与清粪、无蜣螂参与状态下的腐化；一堆移到河中突起的石头上，观察无食粪虫参与的腐化情况；一堆移到森林中林下灌木密度100%（可见度指标为0）的区域，观察阴暗、半封闭环境下象粪的腐化；一堆充分暴露于阳光的粪便，观察“石化”象粪的腐化速率；还有一个半浸入水中的粪球，观察完全湿润情况下的腐化。
有些大象特别喜欢在水中排便，以至于缺乏来自该对象的样本。其中一头就是Easy Rider。Easy是EVP在取食野生植物方面最在行的大象之一，其粪便的状态应最接近野象。无需给予水果补充，她吃起来对外界完全不在意。她在水中像辆卡车一样，是无亲水性大象之一，丧失了野象爱水的天性。很好奇她在水中排便的精神意义是什么，是原始的兴奋还是一种对水的恐惧。但笔者想要她的粪便。。。
在笔者离开时，这些样本基本已处在漫长的D阶段。之后仍需要至少1-3个月才能全部消失。这边虽然地处热带，但山地环境造就了旱季寒冷大风的气候，日最低温度有时接近0℃。虽然取样开始于旱季，但早期标记的样本仍经历不少雨天。所以有些观察结果与之前的研究工作不太相同。简单描述一些观察：
样本表面发现蜣螂痕迹的时间要稍早于发现白蚁痕迹的时间，但由于无法观察到它们在地下活动的痕迹，因此不能说明最先造访的是哪一类。白蚁和蜣螂造访森林样本要稍早于草地，草地样本中存在蜣螂痕迹的粪堆稍多于森林中的，而在森林样本中被白蚁占据的粪堆要显著多于草地样本。简单作个解释：白蚁更多分布在森林中，因食物丰富，且雨量少于草地环境（植物冠层遮挡）；即使在旱季的草地上，巨大的昼夜温差导致土壤干湿度变化很大，不是白蚁喜欢的条件。草地区域不仅有大象还有牛，拥有更多的食物资源，所以蜣螂数量也稍多一些。
其他结果待象粪消失后再做介绍。
下几图为几组象粪腐化的过程，图中数字代表粪便的寿命。下为Ruby食泥后排出的黑粪便。
下图为移树桩白蚁巢上的粪便，第7天可以在象粪底部看到白蚁活动的痕迹
下图为转移到河中央突起石块的粪便，距离河水30cm
下图粪样来自于66岁有便秘问题的Mae Nang，可见粪球都纠缠在一起。图中黑色颗粒为芭蕉种子。
下图两个粪球同样来自Mae Nang。蜣螂用9天时间几乎清理掉了大部分粪便，但剩余的纤维会存留几个月。
下为一堆被白蚁蛀蚀的粪便
下为一堆被白蚁和蜣螂共同作用的粪堆，快速腐化中。可能会是最先消失的粪堆。
下图示蜣螂的活动痕迹
下为转移至高灌丛盖度区域（野姜区）的一堆粪，被白蚁侵入
一堆快速腐化的粪样
参考文献：
AndersonJ R, Merritt R W, Loomis E C. The insect-free cattle dropping and itsrelationship to increased dung fouling of rangeland pastures[J]. Journal ofEconomic Entomology, 1984, 77(1): 133-141.
BarnesR F W, Jensen K L. How to count elephants in forests[J]. IUCN African elephantand rhino specialist group technical bulletin, 1987, 1(1): 6.
Biology,medicine, and surgery of elephants[M]. John Wiley & Sons, 2008.
BreuerT, Hockemba M N. Forest elephant dung decay in Ndoki Forest, northern Congo[J].Pachyderm, 2007, 43: 43-51.
Cheeran,J.V. 2002. Elephant facts. Journal of Indian Veterinary Association Kerala7(3):12-14.
COEM. The role of termites in the removal of elephant dung in the Tsavo (East)National Park Kenya[J]. African Journal of Ecology, 1977, 15(1): 49-55.
Coe,M. 1972. Defaecation by African elephants Loxodonta africana africana(Blumenbach)). East African Wildlife Journal 10:165-174.
Dawson,S., 1990. A model to estimate density of Asian elephants (Elephus maximus ) inforest habitats. M.Sc. Thesis, University of Oxford.
Elder,W.H. and Rodgers, D.H. 1975. Body temperature in the African elephant asrelated to ambient temperature. Mammalia 39:395-399.
HerrickJ E, Lal R. Dung decomposition and pedoturbation in a seasonally dry tropicalpasture[J]. Biology and Fertility of Soils, 1996, 23(2): 177-181.
IUCNRedlist of threatened species (2008). http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2008.RLTS.T7140A12828813.en
MasungaG S, Andresen Ø, Taylor J E, et al. Elephant dung decomposition andcoprophilous fungi in two habitats of semi-arid Botswana[J]. Mycologicalresearch, 2006, 110(10): 1214-1226.
MasungaG S, Andresen Ø, Taylor J E, et al. Elephant dung decomposition andcoprophilous fungi in two habitats of semi-arid Botswana[J]. Mycologicalresearch, 2006, 110(10): 1214-1226.
MULAMAMJS. 1997. Determining the rate of decay of elephant dung and the factorsaffecting it in two different habitats of Aberdare National Park, Kenya. M.Sc.Thesis. University of Nairobi.
ShoshaniJ, Phyllis C L, Sukumar R, et al. The Illustrated Encyclopedia of Elephantsfrom Their Origins and Evolution to Their Ceremonial and Working Relationshipwith Man[J]. NY: Salamander Books L, 1991.
Shoshani,J., 1992. Comparing the living elephants. In Shoshani, J. ed. Elephants.Majestic creatures of the wild. Emmaus, Pennsylvania Rodale Press, pp. 36-51.
WHITEL E E J T. Factors affecting the duration of elephant dung piles in rain forestin the Lopé Reserve, Gabon[J]. African Journal of Ecology, 1995, 33(2):142-150.
WHITEL E E J T. Factors affecting the duration of elephant dung piles in rain forestin the Lopé Reserve, Gabon[J]. African Journal of Ecology, 1995, 33(2):142-150.
WingL D, Buss I O. Elephants and forests[J]. Wildlife monographs, 1970 (19): 3-92.